John (Keanu Reeves) ist ein weiteres Mal gezwungen, aus seinem Ruhestand zurückzukehren: Ein ehemaliger Kollege wurde damit beauftragt, die Kontrolle über eine mysteriöse, international agierende Organisation von Auftragskillern zu erlangen. Ein alter Blutschwur verpflichtet John, ihm dabei zu helfen. Er reist nach Rom, wo er gegen einige der tödlichsten Killer der Welt antreten muss ...

Die bekannte Romanfigur von Stephen King ist zurück! Die verschlafene Kleinstadt Derry Maine macht erschütternde Schlagzeilen durch zahlreiche verschwundene Kinder. Die Statistiken überschreiten den Durchschnitt des Landes enorm, was auf einen bisher unbekannten Täter zurückzuführen ist. Die Jugendlichen im Ort müssen sich zusammen schließen und erforschen, wie sie dem Kindesmörder Herr werden können. Bald wird klar, dass hinter den grausamen Fällen der Horrorclown Pennywise steckt.

Als einer seiner früheren Kameraden ermordet wird, beginnt der heruntergekommene, aber wild entschlossene maskierte Rächer Rorschach zu ermitteln und kommt einem geheimen Plan auf die Spur, demzufolge alle Superhelden verraten und getötet werden sollen. Rorschach verbündet sich daraufhin noch einmal mit den ehemaligen Mitgliedern der Liga, die gemeinsam schon in früheren Zeiten gegen das Verbrechen gekämpft haben - eine bunt gemischte Truppe ehemaliger Superhelden, von denen allerdings nur einer wahre Superkräfte besitzt. Rorschach beginnt nach und nach zu erahnen, dass eine Verschwörung hinter dem Mord steckt: Es geht um ein Geheimnis, das tief in die Vergangenheit zurückführt und das katastrophale Folgen für die Zukunft haben könnte. Es ist nun die Mission von Rorschachs Truppe, über die Menschheit zu wachen - doch wer wacht über die Wächter?